旧鎌倉館（2016年3月閉館）から北鎌倉方向に徒歩で350メートルほど行ったところに、1984年開館の鎌倉別館があります。設計者は、大髙正人（1923-2010）。山に挟まれた住宅地に溶け込むように意匠的に工夫されています。
開館30年を超え、設備改修と利用者サービス向上のための約2年にわたる休館を経て、2019年10月12日にリニューアル・オープンを迎えました。展示室の壁面を一新し、彫刻庭園に面したテラスにはカフェスペースなどを増設し、アクセシビリティを向上させています。